Dos jefes de espías rivales conocen las identidades secretas de 25 agentes. Sus compañeros de equipo solo los conocen por sus nombres en clave — palabras individuales como "enfermedad", "Alemania" o "zanahoria". Sí, zanahoria. Es un nombre en clave totalmente válido. Cada jefe de espías quiere que su equipo identifique a sus agentes primero… sin descubrir por error al asesino.

En Codenames, dos equipos compiten por ver quién logra contactar primero con todos sus agentes. Se colocan 25 cartas, cada una con una sola palabra. Los jefes de espías miran una carta clave que indica la identidad de cada palabra y se turnan para dar pistas a su equipo. Una pista consiste en una palabra y un número, donde el número sugiere cuántas cartas en juego están asociadas con la palabra dada.

Los compañeros de equipo intentan identificar cartas que crean que pertenecen a su equipo. Si aciertan, pueden seguir adivinando hasta alcanzar el número indicado. Si seleccionan una carta del equipo rival o a un civil inocente, su turno termina. Y si eligen al asesino, pierden la partida inmediatamente.

Los jefes de espías continúan dando pistas hasta que un equipo ha identificado a todos sus agentes, o hasta que el asesino elimine a uno de los equipos.